John Collins arrive au club de la Principauté en 1996 après avoir évolué durant toute sa carrière dans son pays d'origine, l'Ecosse. Passé par Hibernian et le Celtic Glasgow, le milieu offensif a déjà près de 400 matchs en professionnel et arrive dans une équipe, mêlant à la fois jeunesse et expérience. Sous les ordres de Jean Tigana, il s'installe rapidement en tant que titulaire aux côtés d'Enzo Scifo ou Emmanuel Petit. Il fait alors parler sa technique et sa classe dans une formation qui va obtenir le sixième titre de champion de France de son histoire en 1997. Il sera également un des hommes forts de l'épopée réalisée en Coupe de l'UEFA lors de cette saison-là. Eliminant successivement Hambourg puis Newcastle, l'AS Monaco atteint les demi-finales de la C3 pour la première fois. Avant de récidiver la saison suivante, en Ligue des Champions cette fois-ci. Le club du Rocher se hisse à nouveau dans le dernier carré, éliminant notamment Manchester United. A l'issue de cette saison 1997-1998, John Collins dispute également la Coupe du Monde avec l'Ecosse et inscrit le premier but de son équipe sur penalty pour le match d'ouverture face au Brésil. Il quitte finalement l'AS Monaco avec un bilan de 75 matchs disputés pour neuf buts inscrits.